Nematoide da haste verde (Aphelenchoides besseyi): O que é e como evitar?

Você conhece o Aphelenchoides besseyi, ou nematoide da haste verde da soja?

Os nematoides estão entre os fitopatógenos de maior importância agrícola mundial, causando perdas de mais de US$ 80 bilhões por ano. Estimativas recentes da Sociedade Brasileira de Nematologia apontam que as perdas pela ocorrência de nematoides na cultura da soja no Brasil atinjam em torno de R$ 30 bilhões por safra. Isso significa que, a cada dez safras de soja, uma é perdida por nematoides.

Tradicionalmente, quatro nematoides têm se destacado na cultura da soja em função dos danos ocasionados: o nematoide de galhas (Meloidogyne incognita e M. javanica), o nematoide das lesões radiculares (Pratylenchus brachyurus), o nematoide do cisto (Heterodera glycines) e o nematoide reniforme (Rotylenchulus reniformis).

Além desses, os nematoides Scutellonema brachyurus e Helicotylenchus dihystera têm sido encontrados com elevada frequência em amostras de solo e de raiz obtidas de lavouras de soja no Brasil. Contudo, o potencial de dano dessas duas espécies ainda não foi totalmente esclarecido.

Embora a maioria dos nematoides seja parasita de órgãos subterrâneos, como raízes, rizomas e tubérculos, algumas poucas espécies de nematoides podem parasitar a parte aérea das plantas. Esse é o caso da espécie Aphelechoides besseyi. Esse nematoide é conhecido há bastante tempo, causando a doença chamada de ponta branca do arroz.

Entretanto, estudos realizados alguns anos atrás, com o intuito de desvendar a etiologia da anomalia conhecida como “soja louca II”, mostraram que A. besseyi é o agente causal dessa doença, hoje mais apropriadamente nomeada de nematoide da haste verde da soja.

O que é o Aphelenchoides besseyi, o nematoide da haste verde?

O gênero Aphelenchoides contém espécies que se alimentam de fungos, além de parasitas de animais e de plantas. Em plantas, ele representa o principal gênero de nematoides foliares e tem se tornado amplamente disseminado.

Os nematoides do gênero Aphelenchoides constituem um tipo de nematoide revolucionariamente mais primitivo, considerando sua capacidade de se alimentar tanto de fungos quanto de plantas, e os nematoides fitoparasitas tem uma ampla gama de hospedeiros.

Todos os nematoides adultos do gênero Aphelenchoides são vermiformes e medem cerca de 1 mm de comprimento. As espécies podem ser diferenciadas da maioria dos outros nematoides fitoparasitas pela presença de um metacorpo muito largo, uma cutícula com anulações finas, uma região labial protuberante, um campo lateral que contém duas a quatro linhas e uma extremidade de cauda cônica arredondada ou mucronada.

Aphelenchoides besseyi pode ser distinguido de outras espécies de Aphelenchoides pela presença de um campo lateral com quatro linhas e um mucro estrelado na cauda (Figura 1).

As três principais espécies desse gênero são: A. besseyi, A. fragariae e A. ritzemabosi. As duas últimas espécies são particularmente importantes em espécies ornamentais e são mais comuns em climas temperados. Aphelenchoides besseyi ocorre em climas com temperaturas mais elevadas e é menos comum em plantas ornamentais, sendo um patógeno economicamente importante no arroz.

Sintomas de haste verde e retenção foliar na soja atingiram níveis epidêmicos em regiões quentes e úmidas do Brasil entre 2005 e 2006. Esse distúrbio foi chamado de “soja louca II” e chegou a causar danos na produtividade de 100%.

Pouco mais de 10 anos após a observação dos primeiros sintomas, a etiologia da doença foi desvendada, em que A. besseyi foi demonstrado ser o agente causal da “soja louca II”, mais apropriadamente denominado de nematoide da haste verde da soja.

Apesar de existirem relatos da presença do nematoide na região sul do Brasil, ele tem sido mais frequente e daninho em lavouras nos estados do Amapá, Maranhão, Mato Grosso, Rondônia, Tocantins e Pará, onde predominam temperaturas elevadas com padrões de chuva bem estabelecidos, em que a umidade relativa permanece alta por vários dias consecutivos (Meyer et., 2017).

Como age o Aphelenchoides besseyi?

As informações sobre o ciclo de Aphlenchoides besseyi foram publicadas em uma revisão recente (Souza et al., 2024) e uma visão geral do ciclo é apresentada na Figura 2. É importante ressaltar que, embora se tenha avançado no conhecimento sobre essa interação soja-A. besseyi, diversos aspectos ainda precisam ser elucidados.

Ciclo de vida e modos de infecção de Aphelenchoides besseyi

Diferentemente de outros nematoides fitoparasitas (Meloidogyne, Pratylenchus), as espécies de Aphelenchoides variam em seu ciclo de vida. O nematoide pode apresentar ecto-endoparasitismo facultativo e sobreviver e se multiplicar no solo, alimentando-se de fungos saprofíticos.

Apelenchoides besseyi tem sido relatado alcançar a parte aérea da planta, movimentando-se ectoparasiticamente em algumas culturas (arroz, feijão) e, endoparasiticamente, através das células corticais, em outras culturas (soja). Os estádios migratórios dos nematoides penetram raízes e hipocótilos de soja.

Os nematoides também foram observados no xilema de plantas de soja, embora a contribuição do movimento dentro da planta para o desenvolvimento da doença permaneça obscura. Além disso, os nematoides apresentam consistente capacidade de infectar e de migrar ectoparasiticamente.

Após a infecção, os nematoides colonizam a maioria das partes aéreas da planta (hastes, pecíolos, nós e folhas) dentro de quatro dias da inoculação. Nós e racemos parecem constituir os principais tecidos de alimentação e reprodução dos nematoides, com o início dos sintomas tornando-se mais evidente no início da fase reprodutiva da soja (R1).

Condições ambientais e sintomas causados por Aphelenchoides besseyi

Aphelenchoides besseyi provavelmente sobrevive em plantas hospedeiras e saprofiticamente, alimentando-se de fungos de solo. Temperaturas acima de 28ºC são requeridas para o desenvolvimento dos sintomas de retenção foliar e haste verde, e estudos preliminares sugerem que a doença se desenvolva entre temperaturas de 28-35ºC.

Uma elevada umidade é requerida para o desenvolvimento da doença, porém a faixa de umidade relativa favorável à doença ainda não foi definida.

Os sintomas ocasionados por A. besseyi não seguem um padrão, podendo ser distribuídos em reboleiras, faixas ou de maneira uniforme na lavoura. Os sintomas são mais evidentes a partir da fase reprodutiva da soja (R1). Folhas de plantas infectadas adquirem coloração verde escura, menor pilosidade, afilamento e embolhamento foliar.

Lesões necróticas e angulares de cor pardo-avermelhada a marrom também podem ocorrer. Os nós ficam engrossados e caneluras e retorcimentos dos entrenós do ápice das plantas podem ser visualizados. Além disso, acentuado abortamento de flores e rosetamento dos racemos florais podem ser observados.

Ocorre redução do número de vagens e as vagens remanescentes mostram deformações e lesões necróticas marrons, enquanto os grãos não amadurecem. As plantas infectadas não amadurecem e permanecem verdes devido à retenção foliar (Figura 3; Meyer et al., 2017; Favoreto & Meyer, 2019).

Como funciona o manejo do nematoide da haste verde?

O manejo de nematoides é desafiador; no caso do nematoide da haste verde, o desafio é ainda maior em virtude de as pesquisas com manejo ainda serem incipientes. Contudo, a adoção de múltiplas estratégias de forma compatível, empregadas para a redução ou manutenção da população de nematoides em baixos níveis, devem pavimentar o caminho para que o manejo de A. besseyi seja bem sucedido.

Até o momento, o controle químico não constitui uma estratégia viável, pois nenhum nematicida químico foi registrado para o controle de A. besseyi. Fontes de resistência genética ao nematoide também não foram encontradas até agora.

O controle cultural, por outro lado, envolvendo a rotação/sucessão com plantas não hospedeiras, tem sido usado com sucesso para o manejo de outros nematoides, como soja seguida por algodão/milho para o manejo de H. glycines. Braquiárias (U. brizantha e U. ruziziensis), algumas espécies de crotalárias (Crotalaria juncea, C. ochroleuca e C. spectabilis), milheto (Penisetum glaucum), milho (Zea mays), arroz, sorgo (Sorghum bicolor) e feijão caupi (V. unguiculata) têm sido ranqueados com hospedeiros ruins de A besseyi e podem compor um programa de manejo integrado.

O controle biológico tem sido uma das ferramentas mais importantes para o controle de nematoides na cultura da soja. Os principais microrganismos pertencem aos gêneros Pochonia, Purpureocillium, Trichoderma e Bacillus. Esses gêneros têm demonstrado amplo espectro de ação, são ambientalmente amigáveis e sem risco para a saúde humana.

Embora estudos preliminares realizados em algodoeiro não tenham encontrado resultados promissores do controle de A. besseyi baseado em fungos, é essencial avançar em pesquisas testando o que aplicar (fungos, bactérias), quando aplicar (semeadura, pós-emergência) e como aplicar (sulco, semente, foliar) para maximizar o controle do nematoide.

Novas estratégias de controle, incluindo o uso produtos que induzem resistência em plantas, bem como uso de tecnologias baseadas em RNA de interferência (RNAi) e em ferramentas de edição gênica (CRISPR/Cas9) também podem contribuir no futuro para o manejo do nematoide da haste verde.

Quais culturas são hospedeiras de Aphelenchoides besseyi?

Aphelenchoides besseyi foi relatado pela primeira vez em morango por Christie, em 1942. Atualmente, o nematoide tem sido reportado em associação com mais de 100 espécies de plantas, incluindo gramíneas, ornamentais, hortaliças e culturas de lavoura. Contudo, as maiores perdas têm sido registradas na cultura do arroz, na qual ele causa a doença da ponta branca.

No Brasil, A. besseyi tem sido registrado no arroz, morango, raiz forte, alho, plantas ornamentais, assim como associado com sementes de gramíneas de cobertura (Tabela 1). O nematoide tem sido relatado em altas densidades na cultura do arroz irrigado, causando danos de 50%.

Estudos realizados com plantas daninhas mostraram que o fator de reprodução do nematoide variou de 0,7 a 8,7 vezes. A traporeaba foi a planta daninha que apresentou a maior população final do nematoide (8,7 vezes maior do que o encontrado na primeira avaliação) (Silva et al., 2018).

A polifagia de A. besseyi é evidenciada pela distribuição dos hospedeiros entre várias classes e ordens do reino Plantae (Figura 4), com a maioria dos hospedeiros em Poales (27,4%) e Asterales (17,7%). Como os sintomas causados por nematoides usualmente são negligenciados, o número de espécies hospedeiras provavelmente está subestimado.

Além disso, A. besseyi é frequentemente reportado como um nematoide de vida livre, alimentando-se de fungos, escondendo sua relação fitoparasítica.

Como evitar?

O Aphelenchoides besseyi encontra-se amplamente disseminado em lavouras de arroz do centro-oeste brasileiro desde a década de 1970, quando 70% das amostras examinadas estavam infestadas com A. besseyi (Huang et al., 1977). Naquela época, era comum o produtor guardar as sementes para utilizar na safra seguinte. Em virtude de ser transmitido por sementes, A. besseyi tem elevada capacidade de sobreviver em anidrobiose por vários anos em grãos de arroz armazenados.

Portanto, é razoável supor que esse tenha sido um fator chave na disseminação de A besseyi na região centro-oeste do Brasil. Outra hipótese amplamente aceita é que algumas culturas forrageiras tiveram grande influência na dispersão do nematoide. Brachiaria spp. (sin. Urochloa) (Brachiaria ruziziensis, B. decumbens e B. brizantha), Panicum spp. e outras gramíneas forrageiras são opções de culturas de cobertura populares no Brasil.

Além disso, a legislação referente à qualidade das sementes é menos restritiva comparada às culturas de lavoura, e A. besseyi tem sido encontrado com frequência em sementes dessas culturas. A inoculação de A. besseyi isolado de sementes dessas forrageiras em plantas de soja resultou na manifestação dos sintomas da haste verde (Souza et al., 2024). Desse modo, o uso de sementes de forrageiras contaminadas pode ter contribuído para a disseminação de A. besseyi.

Baseado nesses relatos, o emprego de medidas de exclusão, incluindo limpeza de máquinas e equipamentos e, principalmente o uso de sementes sadias, tanto da cultura principal, quanto das demais culturas estabelecidas na área, é fundamental para o controle do nematoide da haste verde.

Conclusão

Aphelenchoides besseyi representa um patógeno negligenciado e emergente no Brasil. O nematoide pode causar perdas elevadas em algodão, feijão e soja, particularmente em regiões úmidas e quentes.

Várias espécies de plantas têm sido reportadas como hospedeiras do nematoide. Na ausência de nematicidas químicos e biológicos eficientes e de cultivares resistentes, o uso de sementes sadias e a rotação/sucessão com culturas que apresentem baixo fator de reprodução do nematoide constituem as principais medidas de controle de A. besseyi.

Novas tecnologias genéticas, incluindo RNAi e CRISPR/Cas9, podem ser empregadas para entender os mecanismos moleculares de ataque de A. besseyi e irão auxiliar no controle em médio prazo.

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Referências

FAVORETO, L.; MEYER, M.C. O nematoide da haste verde. Embrapa Soja, Circular Técnica 147, 2019.

HUANG, C.S.; CUPERTINO, F.P.; MARTINELLI, N.M. Incidence of white-tip nematode, Aphelenchoides besseyi, in stored rice seed from central-west Brazil. Pans, v. 23, p. 65-67, 1977.

MEYER, M.C.; FAVORETO, L.; KLEPKER, D.; MARCELINO-GUIMARÃES, F.C. Soybean green stem and foliar retention syndrome caused by Aphelenchoides besseyi. Tropical Plant Pathology, v. 42, p. 403-409, 2017.

SILVA, M. C. M. da; CALANDRELLI, A.; FRANÇA, P. P.; FAVORETO, L.; MEYER, M. C. Ocorrência de Aphelenchoides besseyi em espécies de plantas invasoras. XIII Jornada Acadêmica da Embrapa Soja, 401. 2018.

SOUZA, V.H.M.; PHILADELPHI, S.M.; GALBIERI, R.; SONAWALA, U.; DEN AKKER, S.E.V. An emergent plant-parasitic nematode in Brazil: Aphelenchoides besseyi. Current status and research perspectives. Plant Pathology, v. 73, p. 478-491, 2024.